近日，首都师范大学昆虫演化与环境变迁教育部创新团队在生物学综合刊物BMC Biology上发表了关于竹节虫翅早期演化的最新研究成果，论文题目为《Independent wing reductions and losses among stick and leaf insects (Phasmatodea), supported by new Cretaceous fossils in amber》（新的白垩纪琥珀化石支持了竹节虫翅的独立减少和消失）。
2019–2022年期间，该研究团队深入研究了我国东北地区和缅甸发现的大量侏罗-白垩纪的竹节虫化石，证明古老的泛神䗛科为现存竹节虫的基干类群；基于缅甸琥珀中的竹节虫标本建立了一个新科—翼䗛科（Pterophasmatidae）；通过系统发生研究，初步厘清了中生代竹节虫与现生类群的系统发生关系和演化历史；对竹节虫拟态行为的出现和早期演化情况进行了详细和全面的研究工作，揭示了竹节虫枝状和叶状拟态的早期演化方式。然而，对于竹节虫翅的叶状扩大和退化现象的早期演化过程还不十分清楚。
昆虫是最早飞上天空的动物，其翅大约在3亿年前就已经出现，在昆虫的演化中扮演着极其重要的角色。现在，世界上百分之九十五的昆虫都有翅，翅的出现最初主要是作为获取食物、帮助扩散或躲避捕食者的一种手段。随着不断地进化，翅具有了更多样的功能，如伪装、防御、交流、交配、发声等。我们通常认为昆虫的翅是单次起源的，但在进化过程中发生了无数次的退化或消失，比如双翅目昆虫的后翅退化成了平衡棒。在大家普遍认同的这种观点中，竹节虫翅的演化是否符合这一规律具有相当大的争议，而这一争议的出现就主要聚焦于现生竹节虫的新䗛亚目（Timematodea）。现存竹节虫被分为两个亚目：新䗛亚目和真䗛亚目（Euphasmatodea）。其中现存的新䗛亚目均无翅，仅包括1属21种。因此，普遍认为所有有翅和无翅的真䗛亚目均由新䗛亚目进化而来。由此，根据现存的竹节虫分类情况和系统发生关系很容易错误地认为竹节虫目的祖先是无翅的，而正常的翅是后期重新进化出来的。很显然，这种观点忽视了竹节虫的化石证据。本研究基于大量侏罗和白垩纪的古老竹节虫化石标本，对竹节虫翅的早期演化提出了新见解。
图1. 白垩纪时期缅甸琥珀中的新䗛亚目新类群 ：A–C. 白垩短翅䗛（Breviala cretacea）及其翅芽结构；D. 真琥珀小棍䗛（Electroclavella genuina）；E. 新䗛亚目现存种（Timema chumash）
研究团队在缅甸白垩纪中期（距今约一亿年）的琥珀中，发现了新䗛亚目的有翅类群—白垩短翅䗛（Breviala cretacea Yang, Engel, Shih & Gao, 2023），同时还报道了无翅的新䗛亚目类群—真琥珀小棍䗛（Electroclavella genuina Yang, Engel, Shih & Gao, 2023）。这些新类群的出现表明新䗛亚目本身翅的退化和消失过程已很复杂（图 1）。其中，白垩短翅䗛的雌雄若虫均出现了翅芽的结构，且其翅芽很明显是由中胸和后胸背板的延伸所形成。这证明在白垩纪时期存在新䗛亚目有翅的类群，而不是我们现在看到的是一个完全无翅的类群。相同的例子也出现在蛩蠊目当中：现在的蛩蠊均无翅，而在化石中发现的大多数均有两对发育完整的翅。
图2. 竹节虫目的系统发生关系和翅的分布状态
该研究总结了所有已发表竹节虫的化石类群，并结合现存竹节虫的代表类群，根据形态学特征，重建了包括竹节虫所有化石和现存代表类群最新的系统发生关系（图 2）。另外，对所有化石的地理分布和可能的演化历史进行了分析，推断新䗛亚目可能在侏罗纪时期就已经出现。根据新建立的竹节虫系统发生关系以及地理分布情况（图 3），该项研究认为竹节虫的祖先是有翅的类群；翅随后在进化过程中发生了多次的独立退化或消失，并且前翅的退化和消失要早于后翅。
图3. 所有竹节虫目化石的地理分布情况
研究结果还表明，竹节虫可能起源于二叠纪的欧亚大陆，在中生代繁盛并扩散至世界各地。竹节虫的祖先一定是有翅的类群，而翅的退化或消失至少从白垩纪中期开始发生。在竹节虫的翅发生退化之前，其可能主要通过飞行来躲避捕食者，而现在的大多数竹节虫飞行能力较差，主要通过拟态等行为来躲避捕食者。随着生存环境的变化，对于身体比较脆弱、植食性的竹节虫来说，更加复杂的伪装和防御可以提高自身的保护力，从而逐渐放弃了飞行的优势。
图为杨弘茹与导师任东教授的毕业合影
该项研究以首都师范大学为第一单位，青年教师杨弘茹为第一作者，由任东教授和高太平教授共同指导完成。美国自然历史博物馆的Michael S. Engel教授、美国史密森学会国家自然历史博物馆的史宗冈教授、中国农业大学的宋凡副教授和博士后赵嫕盛参与了这项研究。
该研究得到国家自然科学基金、北京市属高校2022年度高水平教师队伍建设支持计划（植物-昆虫互作）资助。
论文链接：https://bmcbiol.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12915-023-01720-0
参考文献：
1. Yang, H.R., Engel, M.S., Shih, C.K., Song, F., Zhao, Y.S., Ren, D., and Gao, T.P. (2023). Independent wing reductions and losses among stick and leaf insects (Phasmatodea), supported by new Cretaceous fossils in amber. BMC Biology. 21:210.
https://doi.org/10.1186/s12915-023-01720-0
2. Yang, H.R., Engel, M.S., Zhang, W.W., Ren, D., and Gao, T.P. (2022). Mesozoic insect fossils reveal the early evolution of twig mimicry. Science Bulletin. 67,1641–1643.
https://doi.org/10.1016/j.scib.2022.07.007
3. Yang, H.R., Shi, C.F., Engel, M.S., Zhao, Z.P., Ren, D., and Gao, T.P. (2021). Early specializations for mimicry and defense in a Jurassic stick insect. National Science Review. 8, nwaa056.
https://doi.org/10.1093/nsr/nwaa056
4. Yang, H.R., Yin, X.C., Lin, X.D., Wang, C., Shih, C.K., Zhang, W., Ren, D., and Gao, T.P. (2019). Cretaceous winged stick insects clarify the early evolution of Phasmatodea. Proceedings of the Royal Society B. 286, 20191085.
https://doi.org/10.1098/rspb.2019.1085
